Фамилия Беломышкина — редкий случай, когда прозвище, лёгшее в основу, почти не требует расшифровки: «белая мышка». Вопрос только в том, кого так могли прозвать и почему. Самая прямая версия — внешность: светлые, почти белые волосы в сочетании с невысоким ростом, юркостью или тихим нравом. Мышка в русских говорах — не только грызун, но и ласковое, иногда ироничное прозвище для робкого или суетливого человека. Сочетание «белый» могло усиливать образ: бледный, белобрысый или просто «незаметный, как мышь».

Суффикс -ин указывает на принадлежность: Беломышка — так могли звать главу семьи, а его домочадцев — Беломышкины. Форма на -а в современном написании — женская, но исторически фамилия закрепилась за женщиной или была записана в документах в таком виде. Мужской вариант — Беломышкин.

Менее вероятная, но не исключённая версия — связь с мышью как промысловым зверем. В некоторых регионах «мышковать» означало охотиться на мелкого зверя, но «белая мышь» — не добыча, а скорее редкий альбинос, на которого обращали внимание. Поэтому прозвище всё же ближе к бытовой характеристике человека.

География фамилии узкая: встречается в основном на севере и северо-востоке европейской России — в Архангельской, Вологодской, Кировской областях. Это типичные земли, где прозвища давали по наружности и где суффикс -ин оставался главным способом образования фамилий вплоть до XIX века.

Сравнение с однокоренными фамилиями — Мышкин, Мышков — показывает, что Беломышкин стоит особняком: цветовое определение здесь не случайность, а ключевая деталь. Если Мышкин мог произойти и от названия села Мышкино, то Беломышкин почти наверняка прозвищный, индивидуальный. В словарях русских фамилий эта фамилия не упоминается в числе распространённых — скорее всего, она восходит к одному роду, разошедшемуся по нескольким деревням.