Фамилия Окошкин — редкий случай, когда прозвище, лёгшее в основу, скорее всего, не связано с тем словом, которое первым приходит на ум. На первый взгляд кажется, что корень — «окошк-», уменьшительное от «окно». Но в русской ономастике прозвища по частям дома (дверь, окно, порог) почти не встречаются. Правдоподобнее, что в основе лежит древнерусское нецерковное имя Окошко или прозвище Окошко, данное человеку с большими, круглыми или очень зоркими глазами. В говорах «око» и его производные («окошко», «глазок») использовались как метафора для наблюдательного, зоркого человека или, наоборот, для того, кто таращится.

Суффикс -ин указывает на принадлежность: Окошкин — сын Окошка. Такая модель типична для прозвищ и имён, оканчивающихся на -а, -о. Фамилия могла закрепиться в северных и центральных губерниях России, где были живы диалектные формы с «оканьем» и где имя Окошко фиксируется в писцовых книгах XVI–XVII веков. Например, в переписях Новгородской земли встречаются крестьяне с прозвищем Окошко — это могло быть и личное имя, и уличное прозвище.

Есть и менее вероятная, но всё же возможная версия: фамилия могла возникнуть от названия села или деревни Окошки (такие топонимы есть в Беларуси и на западе России). В этом случае Окошкин — потомок выходца из Окошек. Но для русского фамильного суффикса -ин такое образование нетипично: обычно топонимические фамилии дают суффикс -ский (Окошковский). Поэтому версия с прозвищем остаётся основной.

В словаре Б. Унбегауна «Русские фамилии» эта фамилия не разбирается отдельно, но модель с -ин от прозвищ на -о (Окошко) — классическая. Среди носителей фамилии нет широко известных исторических фигур, что подтверждает её крестьянское или посадское происхождение: предки Окошкиных, скорее всего, были земледельцами или ремесленниками, получившими фамилию по личной примете — зоркости или особенности глаз.