Фамилия Рунушкина — яркий пример «материнской», или матронимической, фамилии, что само по себе делает её нестандартной. В русской традиции большинство фамилий образовано от имени или прозвища отца (Иванов, Кузнецов), но меньшая часть происходит от женского имени. Основа здесь — женское имя Рунушка, которое, в свою очередь, является уменьшительно-ласкательной формой от редкого канонического имени Руфина. В просторечии это имя могло звучать как Руна, отсюда и пошла ласковая Рунушка.

Суффикс -ин в фамилии указывает на принадлежность: Рунушкин буквально означает «сын (или потомок) Рунушки». Такая модель типична для северных и центральных областей России, где матронимы встречались чаще, чем на юге. Это могло означать, что женщина Рунушка играла в семье ключевую роль — возможно, рано овдовела и вела хозяйство, или её имя было настолько уважаемо в округе, что закрепилось за детьми.

Само имя Руфина имеет латинские корни и переводится как «рыжеватая» или «золотистая». В святцах оно встречается, но редко, поэтому в народе его часто переделывали на свой лад, превращая в более привычное по звучанию Рунушка. В отличие от фамилий, образованных от распространённых имён вроде Марьин или Дарьин, Рунушкина сохранила более редкую основу, что говорит о локальном бытовании — скорее всего, фамилия возникла в одной конкретной местности и не получила широкого распространения.

Слово «руна» в древнескандинавском значении (знак письменности) или даже в значении «руно» (овечья шерсть) тоже может показаться соблазнительной версией, но лингвистически она слаба: прозвище «Руна» в таком значении в русских говорах не фиксируется, а суффикс -ушк- однозначно указывает на личное имя, а не на предмет. Так что перед нами не «руническая» или «шерстяная» фамилия, а самая что ни на есть человеческая, женская, по имени бабушки или прабабушки.