Фамилия Пупейдяркина — редкий случай, когда основа явно не славянская, а суффикс «-ин» указывает на русское оформление. Скорее всего, перед нами фамилия, образованная от прозвища или имени, которое принесли в русскую среду переселенцы или крещёные представители финно-угорских народов. Основа «Пупейдярк» — это искажённое или адаптированное на слух прибалтийско-финское слово. Наиболее вероятная версия: от карельского или вепсского «pupujärvi» (буквально «филин-озеро») или от «pupu» (заяц) и «järvi» (озеро). В таком случае прозвище Пупейдярка означало человека, жившего у Заячьего или Филиного озера. Суффикс «-к(а)» в основе типичен для прозвищ, которые потом «обрусели» с помощью фамильного суффикса «-ин», обозначающего принадлежность: «чей?» — Пупейдяркина.

Географически фамилия почти наверняка привязана к северо-западу России — Карелии, Ленинградской области или бывшим территориям Ингерманландии. Там фамилии с финскими корнями и русскими окончаниями встречаются чаще всего. Написание с «ё» в середине — скорее всего, позднее, под влиянием произношения: в исходном финском слове «järvi» ударение падает на первый слог, но в русском переосмыслении ударение могло сместиться, а «ё» появилось как попытка передать мягкость.

Сословно носительницы фамилии, вероятнее всего, крестьянки или мещанки из тех мест, где смешанное русско-финское население. Дворянских корней у этой фамилии нет — слишком редкая и «озёрная» основа. Встречаемость фамилии крайне низкая, её можно считать почти исчезнувшей или локализованной в одном-двух родах.

Если сравнивать с однокоренными, то в Карелии известны фамилии Пуппойнен (от «puppo» — филин) и Ярвинен (от «järvi»). Пупейдяркина — гибрид, где обе части слились в одно слово, что редкость. Такая фамилия — живое свидетельство того, как финно-угорская топонимика превращалась в русские прозвища, а затем в фамилии, причём без перевода, а простым приспособлением на слух.