Фамилия Шапотайло — одна из тех, где ясная и живая основа прозвища сразу даёт ответ на вопрос «откуда пошла». В её корне лежит украинский или южнорусский глагол «шапотати» — шептать, бормотать, говорить тихо или невнятно. Суффикс -айло (а в украинском произношении — -айло) образует имя деятеля с оттенком пренебрежительности или постоянного действия. То есть Шапотайло — это «шептун», «бормотун», человек, который постоянно говорит себе под нос, неразборчиво или таинственно.

Словообразовательная модель здесь типична для украинских и белорусских фамилий: глагольная основа + суффикс -айло/-яйло. Сравните: Кричайло (от «кричать»), Стукайло (от «стукать»), Бийло (от «бить»). В русском языке этот суффикс почти не используется для фамилий, поэтому Шапотайло — яркий маркер западнорусского или украинского происхождения. Встречается фамилия в исторических документах на территории современной Украины, особенно в Черниговской и Полтавской губерниях, а также среди переселенцев на Кубань.

Прозвище Шапотайло могли дать не только за манеру речи. В народной культуре «шептуном» часто называли знахаря или колдуна, который заговаривал болезни шёпотом. Так что предок мог быть деревенским лекарем, а не просто неразговорчивым человеком. Вторая, менее вероятная версия, связывает фамилию с диалектным «шапот» — шум, возня, но она не объясняет суффикс и не подтверждается словарями.

Фамилия не получила широкого распространения в дворянской среде и осталась в основном крестьянской или казачьей. В реестрах Войска Запорожского XVII–XVIII веков встречаются похожие прозвища, но точных записей о Шапотайло мало — фамилия редкая. Сегодня её носители живут в основном на востоке Украины, в Белгородской и Воронежской областях России.