Фамилия Шепотайло — редкий образец украинской фамилии, построенной по глагольной модели. Её основа — повелительное наклонение глагола «шептати» (шептать), к которому добавили суффикс -айло. Такая словообразовательная схема типична для южнорусских и украинских прозвищ: она превращает действие в имя деятеля. Ближайшие аналоги — фамилии Кричило, Стукайло, Скреготайло. Человек по прозвищу Шепотайло — это «тот, кто шепчет», причём не просто шептун, а, скорее, человек с тихим голосом, любитель секретов или, в более старом значении, наушник, доносчик.

В украинском языке суффикс -айло часто придаёт прозвищу ироничный или пренебрежительный оттенок. Поэтому Шепотайло могло быть не нейтральным описанием манеры речи, а насмешливым прозвищем человека, который говорит слишком тихо, «шепчет под нос», или того, кто постоянно шепчется с другими, строит тайны. В некоторых говорах «шептуном» называли знахаря, который заговаривал болезни шёпотом, но для этой фамилии такая версия менее вероятна: суффикс -айло указывает на бытовую, а не профессиональную характеристику.

Фамилия почти не встречается за пределами западных областей Украины и прилегающих районов Польши. В России она единична. Написание устойчивое, без вариантов — Шепотайло, ударение, скорее всего, на последнем слоге (как у большинства фамилий на -айло). Это недворянская, крестьянская или казацкая фамилия, что подтверждается её прозвищным происхождением: в реестрах запорожского казачества такие «глагольные» фамилии — обычное дело.

Споров о происхождении корня нет: основа прозрачна. Единственное, что можно обсуждать — степень ироничности прозвища. Но учитывая, что в украинской антропонимии суффикс -айло почти всегда снижает образ (сравните зевайло, гуляйло), Шепотайло — это не «шептун-профессионал», а «шептун по жизни», человек с тихой, возможно, скрытной натурой.