Фамилия Шмыгерин — относительно редкая, и её происхождение уходит в мир прозвищ, а не крестильных имён. В основе лежит корень «шмыг-», который в русских говорах связан с быстрым, скользящим движением. Глагол «шмыгать» означал «быстро ходить, шнырять, двигаться с лёгким шумом или трением». Отсюда же — «шмыгало» или «шмыгун», человек непоседливый, юркий, тот, кто «шмыгает» туда-сюда.

Модель образования типична для русских фамилий: прозвище Шмыга или Шмыгерь (с суффиксом -ерь, характерным для лиц по действию) плюс притяжательный суффикс -ин. Шмыгерин — буквально «сын или потомок Шмыгеря». Суффикс -ин указывает на принадлежность к роду, как в фамилиях Пушкин, Ильин, и закрепился в северных и центральных областях России.

Вторая, менее вероятная версия отсылает к диалектному слову «шмыга» — так в некоторых регионах называли зайца (за его манеру резко менять направление). В этом случае прозвище мог получить человек с заячьей повадкой: пугливый, быстрый или с бегающими глазами. Однако связь с действием «шмыгать» выглядит первичной — прозвища по поведению давали чаще, чем по зоологическим метафорам.

Фамилия не дворянская и не купеческая — её носители, скорее всего, происходили из крестьян или посадских людей. Встречается она преимущественно в центральной России и на Урале, куда переселенцы принесли её в XVIII-XIX веках. В дореволюционных метрических книгах Шмыгерины записаны в Вятской, Пермской и Костромской губерниях — областях, где бытовала форма «шмыгать» в значении «сновать без дела».