Фамилия Агапушкина — яркий пример того, как в русской ономастике из полного христианского имени рождалась домашняя, семейная форма, а затем и официальная фамилия. В основе лежит крестильное мужское имя Агапий (церковная форма — Агапит), которое пришло из греческого языка и означает «любимый». Это имя было довольно популярно в среде простых людей, а в быту оно неизбежно обрастало уменьшительными вариантами.

Одним из таких обиходных вариантов и стало имя Агапушка. Суффикс -ушк- в русском языке традиционно придавал имени ласкательный, уменьшительный оттенок. Именно от этой формы — Агапушка — и была образована фамилия при помощи патронимического суффикса -ин, указывающего на принадлежность: «чей?» — «Агапушкин». То есть Агапушкина — это буквально «дочь (или жена) Агапушки». Со временем, когда фамилии закрепились, женская форма Агапушкина стала передаваться по наследству, как и мужская Агапушкин.

Словообразовательная модель здесь прозрачна: имя на -а (Агапушка) даёт фамилию на -ин, что характерно для северных и центральных областей России. В южных регионах та же основа чаще оформлялась бы суффиксом -ов (Агапушков), но форма Агапушкина встречается именно в тех местах, где был распространён «иновый» тип фамилий.

Стоит отметить, что фамилия Агапушкина — сравнительно редкая. Она не попала в число массовых дворянских или купеческих фамилий, а бытовала преимущественно в крестьянской и мещанской среде. Это подтверждает и то, что в основе лежит не официальное полное имя Агапий, а именно его просторечная, «домашняя» версия. Такие фамилии — живые свидетельства того, как в русских деревнях и слободах человека называли не по документу, а по-свойски, и это прозвище потом закреплялось за целым родом.

Если сравнивать с однокоренными фамилиями, то Агапушкина стоит в одном ряду с Агаповым, Агапиным, Агапкиным. Однако Агаповых гораздо больше: это прямая, «неуменьшенная» форма от Агап. Агапушкина же — более редкий, интимный вариант, сохранивший тепло домашнего обращения.