Фамилия Агапушкин — это типичный пример русской фамилии, образованной от уменьшительной формы крестильного имени. В её основе лежит имя Агапушка, которое, в свою очередь, является ласкательным вариантом канонического мужского имени Агапий (церковная форма — Агапит). С греческого языка это имя переводится как «любимый» или «возлюбленный».

Модель образования фамилии проста и прозрачна: суффикс -ин указывает на принадлежность («чей?» — сын Агапушки). Такая модель (основа на -а/-я плюс суффикс -ин) была одной из самых распространённых в центральной и северной России. В быту имя Агапий почти не встречалось в полной форме, зато его производные — Агап, Агапка, Агапушка — были привычны и употребительны. Именно от такого домашнего имени и пошла фамилия.

Среди святых покровителей этого имени особенно почитается преподобный Агапит Печерский, живший в XI веке. Он был врачом в Киево-Печерской лавре и прославился тем, что безвозмездно лечил больных, за что его называли «безмездным лекарем». Для крестьянской среды, где фамилии часто закреплялись через несколько поколений после Крещения Руси, имя Агапий было нередким: оно попало в святцы и давалось при крещении.

Стоит обратить внимание на редкость суффикса -ушк- в фамилиях. В отличие от массовых -ов/-ев и -ин, формы на -ушкин встречаются значительно реже и обычно указывают на особо ласковое или уменьшительное прозвище. Сравните: Агапов и Агапушкин — второй вариант явно говорит о том, что предка в семье называли с теплотой. Таким образом, фамилия Агапушкин буквально означает «сын Агапушки» или «потомок любимого (в семье) Агапа».