Фамилия Слепунин образована от личного прозвища и относится к распространенному типу русских фамилий. Фамилия Слепунин образована от прозвища Слепуня, которое могли дать незрячему, либо плохо видевшему человеку. Таким образом, фамилия Слепунин указывает на эту внешнюю особенность предка. Согласно другой, менее правдоподобной версии, прозвище Слепуня происходит от нарицательного «слепень» - насекомое семейства кровососущих. В таком случае Слепуней называли назойливого человека. В исторических документах записаны родственные прозвища и фамилии: Слепень Иван, крестьянин, 1572 г., Новгород; Борис Матвеевич Слепец Тютчев, воевода в походе на Двину, 1470—1478 гг.; Важен Дмитриевич Слепцов, 1590 г., Мещера; Иван Борисович Слепцов, 1578 г., Москва; Слепушкин Иван Степанович, 1640 г., Верея. Таким образом, потомок человека, обладающего прозвищем Слепуня, со временем получил фамилию Слепунин. О точном месте и времени возникновения фамилии Слепунин в настоящее время говорить сложно, поскольку процесс формирования фамилий был достаточно длительным. Тем не менее, фамилия Слепунин представляет собой замечательный памятник славянской письменности и культуры.