Фамилия Вахлушин образована по модели, характерной для северных и центральных областей России: суффикс -ин указывает на принадлежность к предку по мужской линии. В основе лежит прозвище или неканоническое имя Вахлуша. Само слово «вахлуша» в русских говорах имеет два основных значения, и оба проливают свет на то, кем мог быть первый носитель фамилии.

Первое и самое распространённое значение — «вахлак», «вахлюк»: так называли неотёсанного, грубоватого, простоватого человека, часто деревенского увальня. Прозвище давали не столько в обиду, сколько для точной характеристики: мол, мужик работящий, но тяжёлый на подъём и неловкий в общении. Второе значение — диалектное название рыбы, обычно мелкой и костлявой, вроде ерша или бычка. В некоторых северных говорах «вахлушей» называли также подкаменщика (бычка-подкаменщика). Если прозвище пошло от рыбы, то предок мог быть рыбаком, живущим на реке или озере, либо человеком, получившим внешнее сходство с этой рыбой — например, за широкую голову или колючий нрав.

Словообразовательная цепочка проста: Вахлуша (основа) + -ин (притяжательный суффикс) → Вахлушин, то есть «сын Вахлуши». Интересно, что в старых документах форма Вахлушин могла писаться через «о» — Вахлушонков, но в северных говорах «а» под ударением сохранялась устойчиво. Встречаются и однокоренные фамилии: Вахлаков, Вахлюков, Вахрушин (последняя, впрочем, чаще восходит к имени Варфоломей через форму Вахруш).

Географически фамилия Вахлушин привязана к Вологодской, Архангельской и Кировской областям — именно там фиксируются ранние переписи. В ревизских сказках XVIII века Вахлушины встречаются среди государственных крестьян и посадских людей. Дворянских родов с такой фамилией не отмечено, что типично для прозвищной, «низовой» ономастики. Таким образом, предки современных Вахлушиных — скорее всего, крестьяне или рыбаки Русского Севера, получившие фамилию по характерной черте характера или роду занятий.