Фамилия Вахрушин образована от просторечной формы крестильного имени Варфоломей. Исходное имя имеет греческие корни и означает «сын вспаханной земли» или «сын полей». В русской традиции длинные имена часто сокращали до обиходных вариантов: так Варфоломей превратился в Вахрушу. Суффикс -ин указывает на принадлежность: Вахрушин буквально значит «сын Вахруши» или «потомок Вахруши».

Вахруша — не единственная производная форма. В русской ономастике известны также Вахрушов, Вахрушев и даже Варфоломеев. Фамилия Вахрушин закрепилась в тех регионах, где имя Варфоломей было популярно среди крестьян и посадского люда, особенно на севере и северо-востоке России. Святым покровителем имени считается апостол Варфоломей, один из двенадцати учеников Христа, родом из Каны Галилейской. Его день памяти приходится на 11 июня и 25 августа по старому стилю.

Модель образования фамилии типична для русских отчеств XVI–XVII веков. Сначала Вахрушей называли человека в быту, затем это прозвище перешло к его детям как фамилия. Суффикс -ин в данном случае указывает на принадлежность к роду конкретного лица, а не на территорию или сословие. Среди носителей фамилии Вахрушин не было выдающихся дворянских родов — это фамилия преимущественно крестьянская и мещанская.