Фамилия Вахрушкина образована от мужского крестильного имени Варфоломей, которое в переводе с греческого означает «сын вспаханной земли» или «сын полей». В русской народной среде это имя дало множество уменьшительных и обиходных форм, и одна из них — Вахрушка — и легла в основу фамилии. Суффикс -ин указывает на принадлежность: Вахрушкина буквально значит «дочь или жена Вахрушки», а в более широком смысле — «из семьи Вахрушки». Поскольку форма Вахрушка была распространена в простонародье, скорее всего, основатель рода Вахрушкиных был выходцем из рабочей или крестьянской среды.

Одним из святых покровителей имени Варфоломей считается апостол Варфоломей, родом из Каны Галилейской, один из двенадцати ближайших учеников Христа. Эта связь придавала имени особый вес в православной традиции, но в быту, особенно в северных и центральных губерниях России, имя быстро «обкатывалось» до коротких форм вроде Вахруш, Вахрушка. Такое словообразовательное сжатие — типичная черта русской ономастики: длинные церковные имена превращались в обиходные прозвища, которые затем закреплялись в фамилиях.

Интересно, что фамилия Вахрушкина встречается реже, чем её «мужской» вариант Вахрушкин, но в документах и переписях фиксируется как женская форма. В некоторых регионах, например, в Вятской губернии, фамилии на -ин были особенно характерны для крестьянского сословия. Таким образом, потомок человека, обладающего именем Вахрушка, со временем получил фамилию Вахрушкина — и сегодня она хранит память о далёком предке, носившем одно из производных от апостольского имени.