Фамилия Вахрушкин — довольно редкий пример, когда в основе лежит не полное каноническое имя, а его народная, «домашняя» форма, прошедшая через несколько этапов сокращения. Корень здесь — крестильное имя Варфоломей (от арамейского «сын вспаханной земли»). В русском быту это длинное имя быстро «обкатали»: сперва до Вахрамей, затем до Вахруш. А суффикс -к- в имени Вахрушка указывает на ласкательное или обиходное обращение, распространённое в крестьянской и мещанской среде.

Словообразовательная модель типична для русских фамилий на -ин: от имени или прозвища, оканчивающегося на -а/-я, образовывали притяжательное прилагательное. Вахрушкин буквально означало «чей?» — сын, внук или человек Вахрушки. То есть фамилия закрепилась за потомком некоего Варфоломея, которого в семье и среди соседей звали уменьшительно Вахрушка.

Интересно, что фамилия почти не встречается в центральных губерниях и в казачьих областях. Основной ареал её бытования — северные и северо-восточные регионы России: Вятская, Пермская, Вологодская губернии, а также Зауралье. Это совпадает с зоной распространения «окающих» говоров и с традицией давать детям неполные, «уличные» имена, которые потом становились фамилиями. Вахрушкин — не дворянская и не купеческая фамилия; её носителями в подавляющем большинстве были государственные крестьяне и мастеровые люди.

Есть и более редкая, альтернативная версия происхождения: от прозвища Вахрушка, которое могло относиться к человеку с хриплым, «вахлявым» голосом (от диалектного глагола «вахрить» — говорить невнятно, сипло). Однако эта гипотеза слабее, потому что прозвищный суффикс -ушк- в русской антропонимии куда чаще служил для образования имён, а не для описания физических качеств. Основная масса носителей фамилии Вахрушкин ведёт свою родословную от человека по имени Вахрушка, то есть Варфоломея.