Фамилия Вахрушина образована от имени Вахруша — разговорной, уменьшительной формы крестильного имени Варфоломей. Имя Варфоломей пришло из греческого языка и означает «сын вспаханной земли» или «сын полей». Один из самых почитаемых покровителей этого имени — апостол Варфоломей, родом из Каны Галилейской, входивший в число двенадцати ближайших учеников Христа.

В русской традиции длинные и торжественные церковные имена в быту часто сокращали до более простых и привычных форм. Варфоломей превращался в Варфоломея, Вахрамея, а затем и в короткое Вахруша. Такая модель словообразования типична для северных и центральных говоров Руси, где суффикс -уш- придавал имени ласкательный или обиходный оттенок. Фамилии на -ин, как Вахрушина, образовывались от основ на -а или -я: Вахруша → Вахрушин → Вахрушина (форма, указывающая на принадлежность к роду, чаще всего на жену или дочь главы семьи).

Вероятнее всего, основатель рода Вахрушиных был человеком из простонародья — крестьянином или ремесленником. Имя Вахруша не встречалось в боярской или дворянской среде, где предпочитали полные, книжные формы имени. Поэтому фамилия Вахрушина — это не просто указание на предка по имени Вахруша, а маркер социального происхождения: её носители, скорее всего, были выходцами из рабочей или крестьянской среды. Со временем прозвище или домашнее имя Вахруша закрепилось за потомками как наследственная фамилия, и человек, чьего предка звали Вахрушей, стал писаться Вахрушиным.