Фамилия Вахрушины (и её более распространённый вариант в единственном числе — Вахрушин) образована от производной формы крестильного имени Варфоломей. Исходное имя греческого происхождения, Ἰησοῦς Βαρθολομαῖος, означает «сын вспаханной земли» или «сын полей». В русской народной традиции длинное и непривычное для бытовой речи имя Варфоломей сокращалось и переделывалось во множество обиходных вариантов: Вахрамей, Вахрушка и, наконец, Вахруша. Именно эта краткая форма, Вахруша, и легла в основу фамилии.

Словообразовательная модель проста и типична для русского севера и центральных областей: к основе Вахруш- добавлялся патронимический суффикс -ин, указывающий на принадлежность («чей?» — сын Вахруши). Таким образом, Вахрушин — буквально «сын Вахруши», а Вахрушины — все потомки этого человека. Судя по суффиксу -ин, а не -ов, фамилия закрепилась в тех регионах, где была распространена именно эта модель отчества — в первую очередь в новгородских, вятских и пермских землях.

Мужское имя Варфоломей носил один из двенадцати апостолов, святой родом из Каны Галилейской. В народном календаре его память отмечается несколько раз в году, что делало имя достаточно частым у крестьян и посадских людей. Однако фамилия Вахрушин не получила такого широкого распространения, как, скажем, Иванов или Петров, что делает её более локальной и привязанной к конкретным родам. Самая известная династия носителей этой фамилии — купцы Вахрушины из слободы Дымково под Вяткой (ныне город Киров), которые в XIX веке стали крупными промышленниками и меценатами. Их фамилия прочно ассоциируется с кожевенным и суконным производством, а также с богадельнями и больницами, построенными на их средства.

В отличие от фамилий, образованных от прозвищ по профессии или внешности, Вахрушины несут в себе чисто родовую, «отческую» память. Потомок человека по имени Вахруша со временем получил фамилию, которая закрепилась за целым семейством. Точное время возникновения фамилии установить сложно: процесс шёл постепенно, начиная с XVI века у знати и заканчивая крестьянством к концу XIX века. Но сама основа — имя Вахруша — бытовала в русских говорах задолго до того, как стала официальной фамилией, и сохранилась в документах как минимум с XVII века.