Фамилия Вахрушева образована от имени Вахруш — одной из народных форм канонического имени Варфоломей. В русском языке это имя дало множество производных: Вахрамей, Вахрушка, Вахруш. Основа Вахруш и стала прямой основой фамилии. Исходное имя Варфоломей имеет греческое происхождение и переводится как «сын вспаханной земли» или «сын полей», что отсылает к арамейскому корню «бар-Толмай» (сын Толмая).

Вахрушева — фамилия на -ев, что указывает на принадлежность: «чей?» — Вахрушев, то есть сын или потомок Вахруша. Такая модель типична для русских фамилий, образованных от нецерковных и разговорных форм крестильных имён. Вахруш звучал лаконичнее и привычнее для бытовой речи, чем полное церковное Варфоломей.

Святым покровителем имени считается апостол Варфоломей (Нафанаил), один из двенадцати учеников Христа, родом из Каны Галилейской. Согласно житию, он проповедовал в Малой Азии и Великой Армении, исцелил бесноватую дочь царя Полимния и обратил в христианство царскую семью. За отказ от даров и проповедь он принял мученическую смерть: по приказу брата царя, Астиага, апостола распяли вниз головой в городе Альбане (современный Баку), затем содрали кожу и отсекли голову. Мощи Варфоломея, по преданию, перенесли в Месопотамию, позже — в Рим.

В народе имя Варфоломей обыгрывалось в присказке: «Вахрамей, разумей: кого корят, а тебе в глаза говорят». Она отражает бытовое восприятие имени, далёкое от церковной торжественности.

Скорее всего, основатель рода Вахрушевых был выходцем из крестьянской или рабочей среды. Фамилия не относится к дворянским или книжным — она бытовала в тех слоях, где имя Вахруш было обычным и привычным. Географически фамилия чаще встречается в северных и центральных регионах России, в частности в Вятской и Пермской губерниях, где имя Вахруш было особенно распространено.