Фамилия Авдокушин образована от имени Авдокуша — одной из народных, разговорных форм церковного имени Авдей (канонически — Авдий). Это имя библейское, древнееврейского происхождения, и в переводе означает «служащий Богу». Модель образования типична для русских фамилий: к основе Авдокуш- прибавили суффикс -ин, указывающий на принадлежность («чей?» — Авдокушин), то есть сын или потомок Авдокуши.

Менее вероятно, что Авдокуша — это уменьшительная форма от имени Авдоким (каноническая форма — Евдоким), которое с греческого переводится как «славный». Версия с Авдеем выглядит предпочтительнее: она проще фонетически и подтверждается обилием однокоренных фамилий (Авдеев, Авдюшин, Авдюков). Форма на -уша характерна для северных и северо-западных говоров, где любили «усекать» и смягчать имена: Авдей превращался в Авдюшу, Авдюка, Авдокушу. Поэтому географически фамилия Авдокушин могла закрепиться в регионах, куда переселялись выходцы из новгородских или псковских земель.

Скорее всего, основатель рода Авдокушиных был человеком простого сословия — крестьянином или ремесленником. Фамилии на -ин в массе своей закрепились за непривилегированными слоями населения в XVI–XVII веках, когда центральная власть проводила переписи и требовала «прозвища» для тяглых людей. Точное место и время возникновения фамилии сейчас установить сложно, но её форма — живая, разговорная, без книжных суффиксов — говорит о том, что она сложилась в быту, а не в канцелярии.

Сравнение с однокоренными фамилиями помогает отсечь лишнее. Например, фамилия Авдокушин не смешивается с Авдокимовым: у них разные суффиксы и разная основа, хотя корень один. В словарях русских фамилий (в частности, у Б. Унбегауна) модель «имя + -уша + -ин» описывается как одна из продуктивных в XV–XVII веках, что подтверждает: Авдокушины — не случайная, а системная русская фамилия, сохранившаяся до наших дней.