Фамилия Дудушкина образована от прозвища Дудушка. В его основе, скорее всего, лежит старинное название народного музыкального инструмента — дуды. На дуде обычно играли пастухи, поэтому можно предположить, что основатель рода занимался изготовлением таких инструментов из подручных материалов: бузинной трости, камыша, тростника или снятой ранней весной коры с ивового прута.

Менее распространённая, но правдоподобная версия связывает прозвище с диалектным глаголом «дудить». В некоторых говорах он означал «пить много, без расстановки, не переводя духу». В таком случае фамилия указывала на бытовую привычку или пристрастие предка — например, на манеру пить воду или квас залпом.

Ещё одна гипотеза, хоть и маловероятная, выводит прозвище от названия древнего армянского язычкового духового инструмента — дудука, который делают из абрикосового дерева. Эта версия слабая: слово «дудук» нехарактерно для русских говоров и не могло дать форму «Дудушка» органичным путём, скорее это случайное созвучие.

Фамилия образована по продуктивной модели с суффиксом -ин, который в русской ономастике указывает на принадлежность: «чей?» — сын Дудушки, жена Дудушкина. В основе — уменьшительно-ласкательная форма Дудушка, что типично для прозвищ, закреплявшихся в крестьянской среде. Сословно фамилия, скорее всего, простонародная: в среде ремесленников, пастухов или сельских жителей такие прозвища были обычны.

Других однокоренных фамилий с тем же корнем, но другим суффиксом (например, Дудуков, Дудушкин) в русском ономастиконе почти не встречается, что делает Дудушкину довольно редкой по словообразовательной модели.