Фамилия Ермилкин — один из тех случаев, когда за привычным уху окончанием на -ин скрывается не отчество от полного имени, а прозвище или обиходная форма имени. Корень здесь — Ермил, вариант канонического имени Ермил (от греческого «гермес», то есть «посвящённый Гермесу»). Но в русской традиции имя Ермил было редким, а его народные формы — Ермилка, Ермило — встречались чаще, особенно в крестьянской и мещанской среде.

Модель образования проста: суффикс -ин указывает на принадлежность — «чей сын?» — Ермилкин, то есть сын Ермилки. В отличие от фамилий на -ов/-ев, которые образовывались от имён на твёрдый согласный, -ин цеплялся к основам на -а, -я. Ермилка — это не просто уменьшительное, а повседневная, бытовая форма имени, которая могла стать прозвищем главы семьи. То есть носитель фамилии — потомок человека, которого в деревне или в городе звали Ермилкой, причём необязательно в уничижительном смысле: суффикс -к- в русских именах часто выполнял роль ласкательного или обиходного.

Географически фамилия Ермилкин тяготеет к центральным и северным регионам России. Встречается в старых переписях Вятской, Костромской, Нижегородской губерний — там, где имя Ермил было в ходу у старообрядцев и крестьян, не склонных к заимствованиям из западной моды на имена. В онлайновых базах данных фамилия редкая: по переписи XXI века её носителей в России не больше нескольких сотен, что подтверждает локальный характер распространения.

Отдельно стоит сказать об ударении. В фамилии Ермилкин оно падает на второй слог (Ерми́лкин), а не на первый, как можно было бы ожидать от имени Ермил. Это типично для фамилий, образованных от форм с суффиксом -к-: ударение сохраняется на том же месте, что и в производящем имени (Ерми́лка → Ерми́лкин). Если бы фамилия произошла напрямую от Ермил, она звучала бы как Ермилов — но этого не произошло, что лишний раз подчёркивает прозвищный, а не патронимический характер основы.