Фамилия Моргушкин — редкий случай, когда фамилию образовали не от имени и не от профессии, а от бытового прозвища, связанного с мимикой. В основе лежит слово «моргушка» — в русских говорах так называли того, кто часто моргает, щурится или подмигивает. Прозвище Моргушка, а затем и фамилию, мог получить человек с беспокойным взглядом или тот, кто имел привычку моргать в разговоре. Возможен и переносный смысл: лукавый, хитроватый человек, который «морает» (подаёт знак) собеседнику.

Суффикс -ин указывает на принадлежность: Моргушкин буквально значит «сын Моргушки». Такая модель типична для русских фамилий, образованных от прозвищ и имён, оканчивающихся на -а или -я. В этом плане Моргушкин стоит в одном ряду с фамилиями Моргачёв (от «моргач») и Моргунов (от «моргун»), но отличается от них именно исходным словом — не с суффиксом деятеля (-ач, -ун), а с уменьшительным или прозвищным -ушк-.

Географически фамилия тяготеет к северным и центральным областям России, особенно к бывшим владимирским и ярославским землям, где диалектное слово «моргушка» было в ходу. Встречается она и в Поволжье — возможно, из-за переселений крестьян в XVIII–XIX веках. В дореволюционных переписях Моргушкины чаще всего — крестьяне, реже — мещане. Дворянских родов с такой фамилией не зафиксировано.

Слово «моргать» в русском языке древнее, общеславянское, но прозвище Моргушка — чисто русское образование. Интересно, что в некоторых говорах «моргушкой» называли ещё и мерцающий огонёк, светлячка — это добавляет прозвищу почти поэтический оттенок. Однако для фамилии более вероятна именно «человеческая» природа: прозвище дали по заметной особенности поведения.