Фамилия Ширяйкин — одна из тех, что сохранила в себе старое русское прозвище. В её основе лежит глагол «ширять» (или «ширяться»), который в разных говорах означал «разбрасывать, раскидывать, размахивать», а также «шарить, рыться, копаться». Человек, получивший прозвище Ширяйка, мог быть непоседой, размашистым в движениях или, наоборот, тем, кто любит рыться в чужих вещах. В некоторых диалектах «ширять» значило «бросать» или «метать», что тоже даёт простор для характеристики — возможно, предок был метателем копья или просто неаккуратным хозяином.

Модель образования фамилии типична для русского Севера и Поволжья: прозвище на -яй (Ширяй) плюс патронимический суффикс -кин. Суффикс -яй в прозвищах часто указывал на деятеля, склонного к какому-то действию (ср. Бросай, Ломай, Ковыряй). Форма Ширяйка — это уменьшительно-ласкательный вариант от Ширяй, а Ширяйкин, соответственно, означает «сын Ширяйки» или «потомок Ширяя».

Фамилия встречается преимущественно в центральных и северных областях России, особенно в Вологодской, Костромской и Кировской областях. Там же зафиксированы и однокоренные фамилии: Ширяев (от той же основы, но с другим суффиксом) и Ширяйкин. Любопытно, что в ономастических справочниках фамилия Ширяйкин нередко соседствует с Ширяевым, но вторая встречается гораздо чаще и имеет более широкую географию. Ширяйкин же остался более локальной, «гнездовой» фамилией.

Версия о связи с тюркским именем Ширяй (от арабского «шариф» — благородный) маловероятна для русской фамилии с суффиксом -кин, который почти всегда указывает на русское прозвище, а не на заимствованное имя. Так что основная и самая правдоподобная гипотеза — от глагола «ширять» с характерным для бытовой речи значением.