Фамилия Слушкина — женская форма фамилии Слушкин, и её происхождение стоит искать не в слухе как способности слышать, а в прозвище или имени. Основа здесь — «Слушка», что в старину могло быть уменьшительной формой имени Слух (редкое некалендарное имя) или прозвищем человека, который «слушает», то есть подслушивает, собирает новости, либо, наоборот, отличается послушанием. В русских говорах слово «слух» имело и значение «молва, весть», так что Слушкой могли называть сплетника или вестника.

Суффикс -ин указывает на принадлежность: Слушкин — буквально «сын Слушки» или «человек из семьи Слушки». Это типичная модель для русских фамилий, образованных от прозвищ на -а/-я. В отличие от фамилий на -ов/-ев, которые чаще встречаются у потомков людей с мирскими именами на согласный, -ин характерен для прозвищ и имён, оканчивающихся на гласный.

Географически фамилия редкая и не имеет ярко выраженного ареала. По данным переписей, Слушкины встречаются в центральных областях России (например, в Тверской, Московской) и в Поволжье, но единично. В словарях русских фамилий (например, у Б. Унбегауна) она не упоминается — это говорит о её локальном или позднем происхождении, возможно, из крестьянской или мещанской среды.

Спорных версий здесь немного. Иногда пытаются связать Слушкина с церковным именем Слуха (от греческого «слух» как дар), но это имя никогда не входило в святцы. Правдоподобнее всего бытовое прозвище: человек, который «слушает» — либо любопытный, либо послушный. В любом случае, фамилия отражает не профессию, а личную черту или поведение предка.