Фамилия Белоглазкин образована от прозвища Белоглазка — так в русских говорах называли человека со светлыми, белесыми глазами. В отличие от более частых фамилий Белоглазов или Белоглазоев, здесь работает суффикс -к(а), который придаёт прозвищу ласкательный или уменьшительный оттенок. Белоглазка — не просто «тот, у кого белые глаза», а скорее «светлоглазый малый», «белоглазый парень». Такое прозвище могли дать ребёнку или молодому человеку, и оно закрепилось за ним в быту.

Словообразовательная цепочка проста: основа Белоглазк- плюс суффикс принадлежности -ин. Фамилии на -ин обычно указывают на родство: «чей сын?» — Белоглазкина, то есть сын Белоглазки. Это типичная модель для русских фамилий, образованных от прозвищ на -а/-я. Встречается и вариант Белоглазков, но он менее распространён и чаще встречается на юге России, где продуктивен суффикс -ов.

Прозвище Белоглазка не обязательно связано с цветом радужки. В диалектах «белоглазым» могли назвать человека с бельмом на глазу, с белесой радужкой при альбинизме или просто с очень светлыми, почти прозрачными глазами. В некоторых регионах «белоглазкой» называли и рыбу (например, подлещика), и даже сорт яблок, но в фамилии, скорее всего, закрепился антропонимический смысл — внешний признак человека.

Географически фамилия Белоглазкин рассредоточена, но заметные следы оставила в центральных и поволжских областях. Встречается она и у крестьян, и у мещан, и у казаков — сословной привязки нет, что типично для прозвищных фамилий, возникших в разных слоях общества независимо друг от друга. В документах XVIII–XIX веков можно найти Белоглазкиных среди однодворцев и государственных крестьян, но единого «родового гнезда» не прослеживается.

Сравнение с однокоренными фамилиями — Белоглазов, Белоглазоев — показывает, что Белоглазкин стоит особняком из-за суффикса -к-. Если Белоглазов — прямое указание на признак («белые глаза»), то Белоглазкин — это уже прозвище, прошедшее через уменьшительную форму. Такое различие могло возникнуть случайно, в разных говорах, или же отражать разный возраст носителей: Белоглазку давали подростку, а Белоглазом называли взрослого.