Фамилия Ермушкина образована от мужского имени Ермолай. В переводе с греческого оно означает «вестник народа». В основу фамилии легла не полная, а производная, обиходная форма этого имени — Ермушка.

Имя Ермолай носил святой мученик, почитаемый православной церковью. Святой Ермолай, пресвитер Никомидийский, за проповедь веры Христовой после долгих мучений был обезглавлен в IV веке. Его память приходится на 8 августа (26 июля по старому стилю). Именно эта календарная дата, скорее всего, была днём крещения того, кто первым получил имя Ермушка.

Фамилия построена по простой и распространённой модели: к основе на -а добавляется суффикс -ин, указывающий на принадлежность. В буквальном смысле Ермушкин — это «сын Ермушки», «маленький Ермолай». Такая модель типична для северных и центральных областей России.

Скорее всего, основатель рода Ермушкиных был человеком из простого сословия. В среде крестьян и посадских людей редко употребляли полные церковные имена в быту, предпочитая краткие формы. Ермушка — именно такой вариант: домашний, уменьшительный, без намёка на высокое положение. Фамилия не встречается в родословных книгах дворянства, что косвенно подтверждает её «народное» происхождение.

Стоит обратить внимание на редкий суффикс -ушк- в основе. В русской ономастике он встречается нечасто: обычно уменьшительные имена образовывали с помощью -к- (Ермошка) или -ш- (Ермоша). Форма Ермушка — более архаичная и ласкательная, что делает фамилию особенно интересной для этимологического разбора.