Фамилия Еремушкина — женская форма фамилии Еремушкин, а та, в свою очередь, образована от имени Еремушка. Это не что иное, как уменьшительно-ласкательная форма старинного русского имени Еремей (каноническая церковная форма — Иеремия). В быту имя Еремей было очень распространено, и народная любовь к нему породила множество «домашних» вариантов: Ерема, Еремка, Еремушка. Последний вариант, с суффиксом -ушк-, звучал особенно ласково и часто встречался в крестьянской среде.

Суффикс -ин в основе фамилии указывает на принадлежность: Еремушкин буквально означал «сын Еремушки» или «человек из рода Еремушкиных». Такая модель образования (личное имя + суффикс принадлежности) — одна из древнейших и самых массовых в русской ономастике. Она типична для северных и центральных областей России, где фамилии на -ин встречаются чаще, чем на юге.

Само имя Еремей имеет древнееврейские корни и переводится как «возвышенный Богом» или «Яхве возвысит». В народном сознании это имя нередко связывали с устойчивым выражением «Ерема, Ерема, сидел бы ты дома», что отражает бытовой, порой ироничный фольклорный образ. Однако для носителей фамилии это не имеет значения: их предок, скорее всего, был обычным крестьянином или ремесленником, которого в семье и в деревне звали ласково Еремушкой.

С точки зрения словообразования фамилия Еремушкина интересна тем, что в ней сохранился редкий для современных фамилий суффикс -ушк-, который сегодня чаще встречается в нарицательных существительных (бабушка, дедушка) или в прозвищах. В фамилиях он фиксируется нечасто, что делает Еремушкиных носителями довольно уникальной модели, уходящей корнями в живую разговорную речь XVII–XVIII веков.

Встречаемость фамилии невысокая, она сосредоточена преимущественно в центральной России и Поволжье. Встречаются также варианты написания с одной «ш» — Еремукина, но они редки и, вероятно, являются результатом упрощения при записи фамилии в советское время.