Фамилия Колесунина — одна из тех, где женская форма закрепилась в документах, а мужская (Колесунин) встречается реже, но именно от неё идёт отсчёт. В основе лежит прозвище или нецерковное имя Колесуня. Что оно означало — вопрос, на который у исследователей нет единого ответа, но есть две рабочие версии.

Первая и самая прямая: прозвище дали человеку, который делал колёса — колёснику. В русских говорах слово «колесуня» могло обозначать и само колесо, и мастера по колёсам. Тогда предок носителя фамилии был ремесленником, без которого не обходилась ни одна телега или воз. Вторая версия — от глагола «колесить», то есть много ездить, бродить, мотаться по свету. В этом случае прозвище Колесуня получал непоседа, странник или человек, который часто бывал в разъездах — например, торговец или ямщик.

Обе гипотезы правдоподобны, но первая (ремесленная) встречается в русской ономастике чаще: прозвища по профессии давали устойчивее, чем по поведению. Суффикс -ун- в основе (Колес-ун-я) типичен для прозвищ, образованных от глаголов или названий занятий: «плясунья», «говорунья», «колотунья». Здесь тот же словообразовательный ход.

Написание фамилии с двумя -н- — норма для притяжательных форм на -ин: Колесуня → Колесунин → Колесунина. Такие фамилии чаще встречались в северных и центральных губерниях России, где суффикс -ин был продуктивен. Южнее и в Белоруссии предпочли бы форму Колесуненко или Колесунов.

В истории фамилия не гремит громкими именами — это скорее крестьянский или мещанский род, без дворянских корней. Но именно такие фамилии лучше всего сохраняют память о занятии или характере предка: прозвище Колесуня не давали просто так, оно точно что-то говорило о человеке.