Фамилия Колыхалкин — один из тех случаев, когда прозвище предка слышно почти буквально. Основа здесь — глагол «колыхать», то есть качать, колебать, приводить в движение из стороны в сторону. Человек, получивший такое прозвище, мог быть непоседой, вертлявым, постоянно находящимся в движении, либо, напротив, тем, кто кого-то или что-то колышет — например, работником на мельнице, трясущим сито, или бурлаком, раскачивающим баржу на волне.

Суффикс «-кин» однозначно указывает на модель образования от женского имени или прозвища. В русской ономастике суффикс «-ин» и его вариант «-кин» присоединялся к основам на -а/-я. Если бы предка звали Колыхалка, то его дети становились Колыхалкиными. Форма «Колыхалка» — это не имя, а прозвище, образованное от того же глагола с помощью суффикса -к(а), который придаёт оттенок действия или предмета («колыхалка» — то, чем колышут, или тот, кто колышется). Такая модель характерна для северных и центральных регионов России, где прозвища на -ка были особенно распространены.

Словообразовательный ряд фамилии прозрачен: Колыхалка → Колыхалкин. Это типичная патронимическая фамилия второго порядка, буквально означающая «чей? — сын Колыхалки». В отличие от фамилий на -ов/-ев, которые чаще образовывались от мужских имён на твёрдый согласный, фамилии на -ин/-кин тяготеют к прозвищной основе и часто фиксируют бытовое, некалендарное имя человека.

В словарях русских фамилий (например, у Б. Унбегауна) подобные образования не редкость. Глагол «колыхать» общеславянский, имеет параллели в украинском, белорусском, польском языках. Поэтому фамилия Колыхалкин — исконно русская, но не уникальная: существуют однокоренные Колыхалов, Колыхаев, Колышкин. Однако именно форма с суффиксом -кин встречается реже, что делает фамилию локально более узнаваемой.

Сословного барьера у фамилии не было. Колыхалкины могли быть крестьянами, мещанами, ремесленниками. В дореволюционных метрических книгах фамилия встречается в основном в центральных губерниях — Владимирской, Костромской, Нижегородской, что подтверждает её северно-русское происхождение. В советское время фамилия не исчезла, но осталась малочисленной.

Единственная сложность — ударение. В большинстве говоров ударение падает на второй слог: Колыхáлкин, но в некоторых диалектах возможно смещение на первый или последний. Единой литературной нормы нет, что тоже говорит о народном, не книжном происхождении фамилии.