Фамилия Шестокрыл — редкий случай, когда прозвище, лёгшее в основу, не столько описывает внешность или род занятий, сколько вызывает образ из сказки или иконописи. В отличие от большинства русских фамилий на -ов, -ин или -ский, Шестокрыл застыла в форме чистого прозвища, без патронимического суффикса. Это указывает на её позднее происхождение — скорее всего, XVII–XVIII век, когда фамилии могли закрепляться за отдельными людьми в том виде, в каком их записывали в реестры.

Основа фамилии составная: «шесто» (шесть) и «крыл» (крылья). Самый прямой смысл — «шестикрылый». В славянской и христианской традиции шестикрылыми изображали серафимов — высших ангельских чинов. Прозвище Шестокрыл могли дать человеку с пышной, развевающейся бородой или длинными волосами, которые напоминали крылья. Но есть и другая, более прагматичная версия: в южнорусских и украинских говорах «шестокрыл» иногда называли особую мельницу с шестью крыльями-лопастями, более мощную, чем обычные. Мельник, работавший на такой, или владелец редкой конструкции мог получить это прозвище по ремеслу.

В пользу «мельничной» версии говорит тот факт, что фамилия Шестокрыл встречается в основном на юге России и в восточной Украине — в регионах, где ветряные мельницы были частью пейзажа. Сравните с однокоренными фамилиями Крылов, Крыласов — там основа другая. Шестокрыл стоит особняком: её носитель вряд ли был дворянином (в старых родословных книгах она не значится), а скорее — государственным или церковным крестьянином, ремесленником или казаком. Известных исторических личностей с этой фамилией нет, и это не удивительно: прозвище слишком яркое, чтобы стать массовым, а значит, все Шестокрылы — потомки одного или нескольких человек, получивших это прозвание за конкретную примету или занятие.