Фамилия Аверюшкина образована от уменьшительной формы имени Аверьян — Аверюшка. В основе лежит церковное имя Аверьян, которое, по одной из версий, является производным вариантом канонического мужского имени Аверкий. Оно восходит к латинскому глаголу «аверто» — «обращать в бегство». Однако в некоторых местностях Аверьян считают искажённой формой имени Валериан, что в переводе с латыни означает «здоровый, сильный». Какая из версий верна для конкретного рода, сказать сложно, но обе указывают на имя, данное при крещении.

Суффикс -ин в фамилии указывает на принадлежность: Аверюшкин — «сын Аверюшки». Такая модель типична для северных и центральных областей России, где фамилии на -ин образовывали от имён и прозвищ, оканчивающихся на -а, -я. Форма Аверюшка — типичный пример народной, бытовой переработки церковного имени, которая была распространена в крестьянской и рабочей среде. Скорее всего, основатель рода Аверюшкиных был выходцем из этих слоёв: дворянские фамилии редко образовывались от столь просторечных форм.

Интересная деталь: фамилия Аверюшкина встречается реже, чем однокоренные Аверьянов или Аверкиев. Это говорит о том, что её носители происходят из относительно узкого круга семей, где имя Аверюшка закрепилось как основное прозвище. В современных справочниках фамилия фиксируется преимущественно в Поволжье и на Урале — регионах, куда в XVII–XVIII веках переселялись крестьяне из центральных губерний.