Фамилия Аверушкина — женская форма, мужской вариант Аверушкин. В её основе лежит имя Аверушка, уменьшительно-ласкательная форма от имени Аверьян. Аверьян, в свою очередь, народная переработка церковного имени Валериан (от латинского valeo — «быть здоровым, сильным»). Разговорная русская традиция упрощала сложные для произношения имена: так Валериан превратился в Аверьяна, а от него пошли домашние Аверя, Аверка и, наконец, Аверушка.

Словообразовательная модель проста и типична: суффикс -ин (в женском роде -ина) указывает на принадлежность. Аверушкина буквально означает «дочь или жена Аверушки». Фамилии такого типа характерны для XVI–XVII веков, когда их образовывали от обиходных форм крестильных имён, минуя полное церковное имя. Имя Аверьян долгое время было популярно в крестьянской и купеческой среде, особенно в центральных и северных губерниях России. Поэтому Аверушкины встречаются нередко, но сосредоточены в основном в старых русских областях — Владимирской, Костромской, Нижегородской.

Можно встретить схожие по корню фамилии — Аверин, Аверьянов, Аверкиев. Но Аверушкин стоит особняком: суффикс -ушк- в основе не просто уменьшительный, а ласкательный, домашний. В быту так могли называть ребёнка или младшего члена семьи, и фамилия закрепила именно это тёплое, внутрисемейное прозвище. Других версий происхождения — от географических названий или прозвищ по ремеслу — для этой фамилии не существует, корень однозначно именной.

Судя по распространённости и типу образования, Аверушкины в массе своей были крестьянами или посадскими людьми, реже — мещанами. Дворянских родов с такой фамилией в исторических документах не зафиксировано.