Фамилия Аверушкина — женская форма, мужской вариант — Аверушкин. В основе лежит имя Аверушка, уменьшительная форма от канонического имени Аверьян, которое, в свою очередь, является народной переработкой церковного имени Валериан (от латинского valeo — «быть здоровым, сильным»). Разговорная русская традиция часто переиначивала сложные для произношения имена: так Валериан превратился в Аверьяна, а от него пошли уменьшительные Аверя, Аверка, Аверушка.

Словообразовательная модель здесь простая и распространённая: суффикс -ин (в женском роде -ина) указывает на принадлежность. Аверушкина буквально означает «дочь или жена Аверушки». В русских фамилиях такой тип типичен для XVI–XVII веков, когда фамилии образовывали от обиходных форм крестильных имён, минуя полное церковное имя. Интересно, что имя Аверьян долгое время было очень популярно в крестьянской и купеческой среде, особенно в центральных и северных губерниях России, поэтому Аверушкины встречаются нередко, но сосредоточены они в основном в старых русских областях — Владимирской, Костромской, Нижегородской.

Можно встретить схожие по корню фамилии — Аверин, Аверьянов, Аверкиев. Но Аверушкин стоит особняком: суффикс -ушк- в основе не просто уменьшительный, а ласкательный, домашний. В быту так могли называть ребёнка или младшего члена семьи, и фамилия закрепила именно это тёплое, внутрисемейное прозвище. Других версий происхождения — от географических названий или прозвищ по ремеслу — для этой фамилии не существует, корень однозначно именной.

Что касается сословной принадлежности: судя по распространённости и типу образования, Аверушкины в массе своей были крестьянами или посадскими людьми, реже — мещанами. Дворянских родов с такой фамилией в исторических документах не зафиксировано.