Фамилия Должкина — женская форма фамилии Должкин, а та, в свою очередь, образована от прозвища или мирского имени Должка. В основе лежит прилагательное «долгий», но не в современном значении «продолжительный», а в древнерусском — «длинный». Так могли прозвать высокого, долговязого человека, либо того, кто носил длинную одежду, отличался походкой или даже имел длинные конечности.

Модель образования проста: от корня «долг-» с помощью уменьшительно-ласкательного суффикса «-к-» получилось имя Должка (как уменьшительное от Долгой). Затем к нему добавили типичный русский патронимический суффикс «-ин», указывающий на принадлежность: Должкин — «сын Должки». В русской традиции фамилии на «-ин» чаще всего образовывались от основ на -а, -я, что здесь и произошло.

В отличие от более распространённых «долгих» фамилий (Долгов, Долгих), форма Должкин встречается реже. По говорам и переписям, она тяготеет к центральным и северным регионам России, где были распространены именования с суффиксом «-ка»: Ивашка, Должка. Встречается и вариант Должков — от основы на согласный, но Должкин исторически точнее отражает именно прозвищное происхождение.

Иногда фамилию путают с производными от слова «долг» (задолженность), но это ошибка: ударение в исходном прозвище падало на первый слог (До́лжка), а не на второй. Так что предки носительницы фамилии Должкина с большой вероятностью были просто рослыми людьми, которых в деревне выделяли по росту, а не по имущественному положению.