Фамилия Колышкина образована от прозвища Колышка. В основе этого прозвища лежит слово «колыга» или «колыжка» — многозначное, как и большинство старых русских прозвищ. В разных говорах оно означало и «закрутку в верёвке», и «возок сена», и «кучу навоза», и лёгкую повозку-«одноколку». В тульских и рязанских говорах Колышкой называли колыбель, так что прозвище мог получить мастер по изготовлению люлек. А вот в тверицких и псковских говорах Колышка — скряга, скупой человек.

Прозвище это в старину было заметно распространено. В документах XV–XVII веков встречаем целый ряд Колышек: князь Дмитрий Юрьевич Колышка Бабичев-Путятин (начало XVI века), Иван Иванович Колышкин (1566 г.), крестьяне Колышкины в Костроме начала XVII века. Михаил Иванович Колышка Патрикеев умер ещё в 1495 году. Все эти люди носили одно и то же прозвище, которое затем, перейдя к детям и внукам, превратилось в фамилию.

Фамилия образована по типичной русской модели: к основе «Колышк-» добавился суффикс принадлежности «-ин», указывающий на родство: «чей?» — Колышкин. Ударение в фамилии, скорее всего, падает на первый слог: Ко́лышкина. Со временем из прозвища, указывавшего на характер, ремесло или бытовую деталь, оно превратилось в наследственное родовое имя.