Фамилия Колышкин — одна из тех, что хранит в памяти сразу несколько возможных занятий или черт характера предка. В её основе лежит прозвище Колышка, а оно, в свою очередь, восходит к слову «колыга» или «колыжка». Смысл у этого слова был разный, и от того, в каком краю жил человек, зависело, за что его так прозвали.

В тульских и рязанских говорах «колышкой» называли колыбель. Значит, прозвище мог получить мастер, который делал люльки. В других областях слово «колыжка» означало лубяное лукошко, двуколку-таратайку или даже закрутку в верёвке. Отсюда — ещё одна профессия: изготовитель лубяных изделий или верёвок. А если человек разъезжал на лёгкой повозке, его тоже могли окликнуть Колышкой — как извозчика. В тверских и псковских говорах это слово имело переносное значение — скряга, так что прозвище могло отражать и характер.

Прозвище это было в ходу в старину. В документах встречаются и знатные люди, и крестьяне с таким именованием. Например, князь Михаил Иванович Колышка Патрикеев (умер в 1495 году) и князь Дмитрий Юрьевич Колышка Бабичев-Путятин (начало XVI века). Упоминаются Иван Иванович Колышкин (1566 год), Кирилл Иванович (1596 год, Алексин), Алексей Степанович (1596 год, Новгород). В начале XVII века в Костроме жили крестьяне Колышкины, а в 1624 году там же записан крестьянин Колышка Дементьев.

Фамилия образовалась по обычной для русского языка модели: к основе прозвища добавили суффикс принадлежности -ин. «Чей потомок?» — Колышкин, то есть сын или внук Колышки. Суффикс -ин в данном случае закономерен: слово «Колышка» женского рода по грамматической форме, хотя относилось к мужчине.

В XX веке фамилия встречается по всей стране. В Книге памяти Хабаровского края записан Василий Андреевич Колышкин, родившийся в 1888 году в селе Уды Харьковской области. В Книге памяти Омской области — Василий Иванович Колышкин 1879 года рождения из Тюкалинского уезда.

Среди известных носителей — Иван Александрович Колышкин, капитан 2-го ранга, командир дивизиона бригады подводных лодок Северного флота. Он стал первым советским моряком-подводником, удостоенным звания Героя Советского Союза в годы Великой Отечественной войны.