Фамилия Чеклышкин — редкий пример русского именования, где основа, скорее всего, восходит не к имени или профессии, а к диалектному прозвищу. Вопреки ожиданию, она не связана с глаголом «чекать» (бить, ударять) или с «чеком» (документом). Наиболее убедительная версия выводит её из диалектного слова «чеклыш» — так в русских говорах называли маленькую птицу, чибиса, а также невысокого, юркого человека. Прозвище Чеклыш могли дать либо за внешнее сходство с этой птицей (быстрый, суетливый, с характерной походкой), либо за невысокий рост.

Словообразовательная модель здесь классическая: суффикс -ин указывает на принадлежность. Чеклышкин буквально означает «сын Чеклыша» или «человек из рода Чеклыша». Суффикс -ыш- в основе («чекл-ыш») характерен для прозвищ, образованных от глагольных корней или звукоподражаний, и придаёт слову оттенок уменьшительности или пренебрежения, что типично для бытовых, неофициальных имён.

Географически фамилия тяготеет к северо-западным и центральным областям России. Встречается в писцовых книгах Новгородской и Псковской земель, где диалект «чеклыш» был в ходу. В отличие от фамилий на -ов/-ев, которые часто носили крестьяне и мещане центральных губерний, Чеклышкин — пример «семейного прозвища», которое закрепилось за родом ещё до эпохи массовой паспортизации, когда человека звали не по отцу, а по характерной черте.

Сравнение с однокоренными фамилиями показывает, что Чеклышкин стоит особняком. Родственные Чекмарёв, Чекунов или Чеканов образованы от других основ (чека, чекан, чекмарь — инструменты или виды ударов). Чеклышкин же уходит корнями не в ремесло, а в народную зоологию и меткое прозвище. Это ставит фамилию в ряд таких же «птичьих» прозвищ, как Чижов, Скворцов, Воробьёв, но с более узкой региональной привязкой.