Фамилия Демушкин образована от уменьшительно-ласкательной формы крестильного имени — Демушка. Исходное полное имя — Дементий, которое в переводе с латинского означает «укрощающий, усмиряющий». Но здесь есть небольшой разнобой в произношении: в народе форму «Демушка» могли выводить не только от Дементия. Она вполне могла быть производной и от греческих имен Демид («свет божий») или Демьян («покоритель»). Так что предок носителя фамилии мог зваться любым из этих трёх имён, а в быту его звали ласково Демушкой.

Словообразовательная модель проста: суффикс -ин указывает на принадлежность («чей?») — сын Демушки. Фамилия Демушкин, таким образом, буквально означает «потомок Демушки». Сходные по модели фамилии — Демин, Дементьев, Демьянов, но Демушкин стоит особняком, поскольку в основе лежит не полное, а именно уменьшительное имя, что встречается реже.

В написании возможна путаница с фамилией Дёмушкин (через «ё»). Если в документах стоит буква «е», то речь идёт именно о Демушкине, а не о северном варианте с «ё». Географически фамилия встречается в центральных и северных областях России, но массового распространения не получила — это относительно редкая фамилия, что говорит о её локальном происхождении от конкретного прозвища или имени в одной местности.