Фамилия Фоломушкина — женская форма, в основе которой лежит мужская фамилия Фоломушкин. Она образована от прозвища или нецерковного имени Фоломушка. Это уменьшительно-ласкательная форма от имени Фолом, которое, в свою очередь, является народной переделкой крестильного имени Фома (от арамейского «близнец»). Такая трансформация — звуковое замещение «м» на «ф» — встречается в русских говорах: Фома превращается в Фолома, а от него появляются уменьшительные Фоломка, Фоломушка.

Словообразовательная модель типична для русского севера и северо-востока: суффикс -ушк- придаёт прозвищу ласкательный оттенок, а затем фамильный суффикс -ин указывает на принадлежность: «чей?» — Фоломушкин, то есть сын или потомок человека по прозвищу Фоломушка. Фамилии на -ин в этой зоне активно вытесняли более южные -ов/-ев, поэтому география фамилии Фоломушкина тяготеет к Вологодской, Архангельской, Кировской областям и Пермскому краю.

Поскольку Фома — имя апостола, прозвище Фоломушка могло даваться человеку, родившемуся в день памяти Фомы (6/19 октября или 30 июня/13 июля), либо просто как ласковое домашнее имя. В документах XVII–XVIII веков встречаются крестьяне с именем Фоломка — например, в переписях Устюжского уезда. Фамилия недворянская, скорее всего, принадлежала крестьянскому или посадскому сословию, но точных сведений о её социальном статусе нет.

Редкая черта фамилии — сочетание двух уменьшительных суффиксов (-ушк- и -ин) при основе, уже искажённой диалектом. Это делает её «говорящей» для диалектолога: если бы имя осталось Фомушка, фамилия звучала бы как Фомушкин, но замена «м» на «л» указывает на местный говор, где слово «фолома» могло означать и «разиня» или «простофиля» (по аналогии с фольклорным образом Фомы-неверующего). Впрочем, это лишь предположение: документальных подтверждений такого прозвищного значения нет, и основная версия остаётся церковно-именной.