Фамилия Ковырин — одна из тех, что сразу указывает на прозвище, а не на имя в крестильном списке. В её основе лежит слово «ковыра» или «ковырь». В русских говорах так называли человека неуживчивого, сварливого, любящего придираться и затевать ссору. Глагол «ковырять» здесь приобретает переносное значение: не просто делать мелкую работу, а «донимать», «задирать», «ковыряться» в чужих делах. Таким образом, первый Ковырин получил фамилию не по профессии, а по характеру — по тому, как его воспринимали окружающие.

Модель образования типична для северных и центральных областей России: суффикс -ин присоединялся к основам на -а, -я. «Ковыра» дала «Ковырин», так же как «Молча» — «Молчанов» или «Сирота» — «Сиротин». Это указывает на то, что прозвище было обиходным, а не книжным.

Встречается и менее вероятная версия, связывающая фамилию с диалектным словом «ковырь» — в некоторых местах так называли деревянный черпак или ковш, но эта гипотеза слабее. Прозвища по предметам быта обычно закреплялись за людьми, которые их делали или ими торговали, а «ковырь» — слово редкое, и следов такого ремесла в источниках почти нет.

Географически фамилия Ковырин не привязана к какому-то одному региону, но заметно чаще встречается в бывших губерниях центральной России: Костромской, Вятской, Нижегородской. Там слово «ковыра» в значении «задира» было в ходу. Писали фамилию устойчиво с одной «н», через «ы» — это говорит о том, что она сложилась довольно рано, ещё до унификации церковных записей.

Среди однокоренных фамилий — Ковыров, Ковыряев, Ковырзин. Ковырин стоит особняком: в ней нет суффикса -ов (типичного для полных форм), она сохранила архаичную модель притяжательного прилагательного от прозвища на -а. Это делает её похожей на фамилии вроде Кузьмин или Ильин, но с той разницей, что в основе не каноническое имя, а народное прозвище.