Фамилия Попкин — один из тех случаев, когда значение лежит на поверхности, но не всё так однозначно. В основе, очевидно, лежит слово «поп» — православный священник. Однако суффикс здесь не самый распространённый.

Большинство русских фамилий от слова «поп» образованы с суффиксами -ов (Попов) или -ин (Попин). Попкин же использует суффикс -к-ин, который в русской антропонимии чаще встречается в фамилиях, образованных от имён или прозвищ с уменьшительным суффиксом -к(а). То есть «Попкин» — это не «сын попа», а скорее «сын Попки». А Попка — это уменьшительная форма либо от имени собственного (редкое каноническое имя Поп, встречавшееся в святцах), либо, что вероятнее, от прозвища Попка. Прозвище могли дать не самому священнику, а его сыну или служке, которого в шутку называли «маленьким попом» или «попёнком». Это характерно для северных и центральных губерний России, где прозвища с уменьшительными суффиксами закреплялись за детьми духовенства.

Вторая, менее очевидная версия — топонимическая. В некоторых говорах «попка» означало холм, бугор или возвышенность (от диалектного «поп» — купол, выпуклость). Житель деревни на таком холме мог получить прозвище Попка, а его потомки — фамилию Попкины. Эта версия объясняет, почему фамилия встречается не только в среде потомков священников, но и среди крестьян, например, в Вологодской и Архангельской губерниях.

Унбегаун в своём словаре относит Попкина к типичным «русским фамилиям на -кин», подчёркивая, что они часто возникали из прозвищ, а не напрямую из профессий. В отличие от фамилии Попов (самой распространённой в России), Попкин — редкая и локальная. Она не говорит о прямом родстве с духовенством, а скорее указывает на конкретное прозвище предка, которое могло быть ироничным, бытовым или географическим.