Фамилия Вахрунин образована от имени Вахруня — народной, разговорной формы крестильного имени Варфоломей. В русской традиции имена часто укорачивали и «обкатывали» до более удобного в быту звучания: так из Варфоломея получился Вахрамей, а затем и Вахруня. Суффикс -ин указывает на принадлежность: Вахрунин буквально значит «сын Вахруни» или «человек из семьи Вахруни». Такая модель типична для русских фамилий, образованных от личных имён, прозвищ или профессий, оканчивающихся на -а или -я.

Имя Варфоломей, лежащее в основе, имеет арамейские корни и переводится как «сын вспаханной земли» или «сын борозды». В русской среде это имя было хорошо известно благодаря апостолу Варфоломею, но в народе его переосмыслили, сделав более привычным для слуха. Вахруня — не единственная производная форма: существовали также Вахромей, Вахрамей, Вахрушка, что породило целое гнездо фамилий — Вахрушев, Вахрамеев, Вахромов. Вахрунин стоит в этом ряду особняком благодаря суффиксу -ин, который чаще встречается в северных и центральных губерниях России.

Географически фамилия Вахрунин тяготеет к Вятской, Пермской и Костромской губерниям. Это не случайно: именно в этих краях в XVII–XIX веках были распространены формы имени Вахруня. Перепись населения и ревизские сказки фиксируют крестьян и мещан с такой фамилией в основном в северо-восточной части Европейской России. Вахрунины не относились к дворянству — это фамилия крестьянского или посадского происхождения, что подтверждается её «простой» словообразовательной моделью без княжеских или боярских приставок.

В редких случаях нельзя исключать связь фамилии с прозвищем Вахруня, которое могло быть дано человеку за какой-то характерный признак, но это менее вероятно: все известные варианты имени Варфоломей в русских говорах указывают на имя как на главный источник. Таким образом, фамилия Вахрунин — это типичный пример того, как церковное имя через народную переработку превратилось в родовое прозвание, закрепившееся за потомками конкретного человека по имени Вахруня.