Фамилия Ватрушкины образована от прозвища Ватрушка. В основе лежит хорошо знакомое слово «ватрушка» — открытая лепёшка с творогом или вареньем, у которой края защипаны кверху. Скорее всего, прозвище дали пекарю, кондитеру или торговцу мучными изделиями. Такие «профессиональные» именования по роду занятий — частый случай в русской антропонимии. Возможно и другое объяснение: прозвище Ватрушка мог прилепиться к любителю сладкого или к человеку полного телосложения — по ассоциации с пышной, круглой выпечкой.

Ватрушкины — фамилия на -ин, что типично для северных и центральных областей России. Суффикс -ин указывает на принадлежность: «чей?» — «Ватрушкин», то есть сын или потомок Ватрушки. По этой модели образованы десятки тысяч русских фамилий от прозвищ и имён, оканчивающихся на -а/-я.

В документах фамилия встречается с XIX века. В Книге памяти Республики Татарстан записан Ватрушкин Василий Тимофеевич, 1887 года рождения, из деревни Ильинское Зеленодольского района. Эта запись — одно из немногих документальных подтверждений бытования фамилии в Поволжье. Однако Ватрушкины могли расселиться шире: прозвище, данное по ремеслу или внешности, легко возникало в разных местах независимо друг от друга.

Точное время возникновения фамилии установить сложно. Массовое закрепление фамилий у крестьян произошло после отмены крепостного права в 1861 году, но отдельные Ватрушкины могли получить фамилию и раньше, если их предки были посадскими людьми или ремесленниками. Окончательные выводы о происхождении конкретной ветви требуют архивных разысканий — метрических книг, ревизских сказок, переписей.