Фамилия Комаркин происходит от прозвища Комарок — так в старину могли назвать невысокого, худощавого человека с тонким голосом или назойливого, приставучего, не дающего покоя. В народе комара не случайно называли «докукой»: сравнение с ним редко было комплиментом. В основе фамилии — уменьшительная форма Комарок, а не прямой «комар»: суффикс -ок указывает, что прозвище дали скорее за внешнее сходство или манеру поведения, а не за рост.

Фамилия образована по стандартной русской модели с суффиксом -ин, который в данном случае притяжательный: Комаркин — значит «сын Комарки». Интересно, что в центральных и южных говорах комаром называли и мелкую сошку, незначительного человека, а на севере — оводов и слепней. Поэтому прозвище могло отражать не только характер, но и профессию: комарниками в некоторых областях звали тех, кто жил в сырых, болотистых местах и страдал от гнуса, но это скорее народная этимология.

В отличие от распространённых Комаровых, фамилия Комаркин встречается реже и имеет более узкую географию — её фиксируют преимущественно в Поволжье и на юге России. Сравнение с однокоренными Комаренко, Комарицын показывает, что Комаркин — типично русская фамилия с уменьшительным суффиксом, а не украинская или белорусская. В дореволюционных переписях Комаркины встречаются среди крестьян и мещан, но дворянских родов с такой фамилией не зафиксировано — это фамилия простонародная, возникшая из бытового прозвища.

Споров вокруг корня почти нет: все исследователи сходятся на происхождении от «комара» в переносном значении. Единственная альтернативная версия — связь с диалектным глаголом «комарить» (ворчать, брюзжать) — маловероятна, так как этот глагол не закрепился в прозвищной традиции.