Фамилия Крылышкина — женская форма фамилии Крылышкин, и её разбор стоит начать с суффикса. Суффикс -ин указывает на принадлежность: он присоединялся к основам, оканчивающимся на -а или -я. В данном случае основа — «Крылышк(а)». Это типичная модель «чей?»: Крылышкин — сын или потомок Крылышки (человека с прозвищем Крылышко). Мужская фамилия образовалась не от имени, а от прозвища, что для русского ономастикона абсолютно обычно.

Прозвище Крылышко — уменьшительная форма от «крыло». В русских говорах так могли называть человека с лёгкой, быстрой походкой, подвижного, порывистого. В. И. Даль фиксирует слово «крылышко» и в переносном смысле — «покровитель», «заступник». Прозвище могло достаться и тому, кто носил одежду с необычными рукавами или накидку, напоминающую крылья. Встречается и пренебрежительный оттенок: «крылышко» — слабый, несамостоятельный человек (как птенец, ещё не оперившийся).

Есть версия, что Крылышкин — не от прозвища, а от мирского имени Крылышко. В дохристианской традиции детям давали имена-обереги от злых сил: Крылышко, Пёрышко, Лапоток. Такое имя не должно было привлекать внимание нечисти, показывая, что ребёнок мал и незначителен. Эта гипотеза правдоподобна, но менее вероятна: фамилии на -ин от мирских имён в центральных и северных губерниях встречаются реже, чем от прозвищ.

Географически фамилия Крылышкины тяготеет к Поволжью и северо-западу России. В переписных книгах XVII века встречаются крестьяне и посадские люди с такой фамилией в Нижегородском уезде и на Вологодчине. Социально это были преимущественно крестьяне и ремесленники — никакого дворянского «столба» у Крылышкиных не прослеживается. Фамилия редкая, не входит в первую тысячу по частотности, что делает её особенно ценной для генеалогического поиска: сузить круг предков по одному прозвищу проще.

Интересная деталь: в некоторых говорах «крылышко» называли также часть сохи или плуга. Если предок был пахарем или кузнецом, прозвище могло закрепиться по детали орудия труда — так же, как фамилии Лемехов, Сошников. Но эта версия менее распространена, чем «птичья» метафора.