Фамилия Маковкин происходит от прозвища Маковка. Слово «маковка» в «Толковом словаре живого великорусского языка» Владимира Даля означает «маковая головка». В старину говорили: «красна, как маков цвет», поэтому прозвище Маковка могла получить красивая девушка. Однако у этой основы есть и другие возможные объяснения.

Первое — профессиональное. Прозвище могло указывать на род деятельности: предок занимался выращиванием мака на продажу. Второе — топографическое: существительное «маковка» имеет ещё и значение «верхушка, вершина». Значит, Маковкой могли прозвать человека, чей дом стоял на возвышенности, на холмистой местности, либо просто высокого человека.

В исторических записях встречаются подтверждения. В трудах Степана Веселовского упомянуты Маковица и Маковка — несколько крестьян XV–XVI веков из Новгорода. Это говорит о том, что прозвище бытовало в северо-западных землях Руси. Со временем форма Маковка закрепилась как родовое именование, а суффикс -ин добавил значение принадлежности: Маковкин — «сын Маковки». Такой суффикс характерен для фамилий, образованных от прозвищ на -а/-я, и встречается реже, чем -ов/-ев, что делает фамилию Маковкин немного нестандартной по модели.