Фамилия Макушкин — одна из тех, где за привычным звучанием скрывается несколько версий происхождения. Самый простой ход — вывести её напрямую от слова «макушка», то есть верхушка, вершина. Тогда прозвище Макушка могли дать высокому человеку или тому, кто занимал видное место в обществе. Но это лишь одна из гипотез, и не самая распространённая.

Гораздо чаще ономасты связывают фамилию с мирским именем Макушка (или его вариантом Макуша). Такие имена в старину давали в дополнение к крестильному, и они нередко заменяли полное церковное имя в быту. Под именем Макушка могли скрываться сразу несколько христианских имён: Мокей (от греческого «насмешник»), Максим (от латинского «величайший») и Макар (от греческого «блаженный, счастливый»). Все три имени в народной речи давали похожие уменьшительные формы, и со временем одна из них закрепилась как самостоятельное имя, а затем и как фамилия.

Фамилия образована по стандартной русской модели с суффиксом -ин, который указывает на принадлежность: Макушкин — это сын или потомок Макушки. Такая модель типична для имён и прозвищ, оканчивающихся на -а или -я. Иногда в старых документах встречается вариант Макушкина, но это всего лишь женская форма, которая не меняет сути.

Скорее всего, первые носители фамилии происходили из крестьянской или рабочей среды — именно там мирские имена держались дольше всего. Дворянских родов с такой фамилией не зафиксировано, что тоже косвенно подтверждает её простонародное происхождение. Встречается Макушкин в разных регионах, но заметных географических «гнёзд» не образует — фамилия редкая, хотя и не уникальная.