Фамилия Верхушкин образована от прозвища Верхушка. В русских говорах словом «верхушка» называли не только верхнюю часть чего-либо, но и человека, который занимает высокое положение, начальника, главу. Однако в крестьянской среде, где и сложилось большинство русских фамилий, такое прозвище чаще давали с иронией — маленькому, тщедушному человеку, который «тянется в вершки», или же, наоборот, тому, кто был выше всех ростом, «торчал верхушкой». Реже прозвище могло закрепиться за жителем крайнего дома на краю деревни — на «верхушке» селения.

Словообразовательная модель типична для русского Севера и центральных областей. Суффикс -ин указывает на принадлежность: Верхушкин — «сын Верхушки» или «человек из семьи Верхушки». В отличие от фамилий на -ов, которые чаще образовывались от названий профессий или отчеств на -а/-я, фамилии на -ин тяготеют к прозвищам и именам с окончанием на согласный или -а. Поэтому Верхушкин стоит в одном ряду с фамилиями Малкин, Крошкин, Головкин — все они описывают внешность или положение человека.

В документах фамилия встречается нечасто. По данным переписей, наибольшая концентрация носителей — в бывших Вятской и Пермской губерниях, где прозвища с пространственным значением (Верхний, Вершинин, Верхушка) были особенно распространены из-за холмистого рельефа. Встречается также вариант Верьхушкин (с твердым знаком в дореволюционном написании), что не меняет смысла.

Редкий случай: в некоторых говорах «верхушкой» называли не человека, а птицу — удода (за хохолок на голове). Если прозвище дали по этой птице, то Верхушкин — косвенная «птичья» фамилия, как Соколов или Воробьёв, но с куда менее очевидной этимологией. Однако эта версия менее правдоподобна: прозвища по удоду в русских деревнях почти не фиксировались, а вот «верхушка» в значении «начальник» или «малорослый» — вполне обычное бытовое имя.