Фамилия Агешкины образована от имени собственного и относится к распространённому типу русских фамилий. Её основа — народная форма церковного имени Агей, которое звучало как Агешка. Само имя Агей заимствовано из древнееврейского языка и в переводе означает «торжественный, праздничный, веселящийся». Таким образом, в основе фамилии лежит прозвищное или уменьшительное имя, которое давали ребёнку в быту, а затем оно закрепилось за его потомками.

Суффикс -ин указывает на модель образования, типичную для русских фамилий: он присоединялся к основам, оканчивающимся на -а или -я. Агешка → Агешкин — буквально «чей?» — сын или потомок Агешки. Такая словообразовательная схема была особенно распространена в северных и центральных областях России, где фамилии на -ин встречаются чаще, чем на -ов.

О точном месте и времени возникновения фамилии Агешкин говорить сложно: процесс формирования фамилий у разных сословий растянулся на несколько столетий. Однако можно предположить, что первые носители фамилии жили в среде, где было принято использовать уменьшительные формы имён в качестве родового прозвища. В отличие от фамилий, образованных от полных канонических форм (например, Агеев), фамилия Агешкин выдаёт более разговорный, народный источник.

Встречаются и варианты написания — Агешкины, во множественном числе, что характерно для обозначения целого рода или семьи. Такая форма нередко фиксировалась в старых переписях и ревизских сказках, где крестьянские или мещанские семьи записывали по главе двора. Фамилия хоть и редкая, но сохранилась до наших дней, что говорит о её укоренённости в русской ономастике.