Фамилия Ермолкин — один из тех случаев, где народная этимология подсказывает верный путь почти без оговорок. Она образована от уменьшительной формы крестильного имени Ермолка. Имя это, в свою очередь, — просторечный вариант канонического Ермолай, которое пришло на Русь из греческого языка и означает «вестник народа» (от «эрмейас» — вестник и «лаос» — народ).

Ключевая особенность фамилии — суффикс -ин. В русской ономастике фамилии на -ин (в отличие от -ов/-ев) традиционно образовывались от основ, оканчивающихся на -а или -я. Ермолка — как раз такой случай. Это ласкательная форма, вроде Ванька, Петька или Тимошка. Соответственно, Ермолкин буквально означает «чей?» — сын Ермолки. Модель типична для северных и центральных русских говоров, где фамилии на -ин встречаются особенно часто.

Стоит отметить, что имя Ермолай было широко распространено в крестьянской и купеческой среде, но почти не встречалось у высшей аристократии. В святцах почитается мученик Ермолай, что обеспечивало имени стабильную популярность вплоть до XIX века. Поэтому Ермолкины — это, скорее всего, потомки свободных крестьян или посадских людей, а не дворянского рода. Редкая фамилия Ермолкин может быть связана и с географией: в некоторых говорах «ермолкой» называли шапку-ермолку, так что прозвище мог получить и мастеровой, делавший такие головные уборы, или человек, который их постоянно носил. Однако основная, самая надёжная версия — от имени, и она же самая распространённая в ономастических справочниках.