Фамилия Ермушин образована от имени Ермуша — так в быту называли мальчика или мужчину, носившего одно из крестильных имён с корнем «Ерм». Скорее всего, речь об именах Ермолай (в переводе с греческого — «вестник народа»), Еремей («дающий богатство»), Ермил («из гермесова леса») или Ермий («Гермес»). В обиходе эти церковные имена, длинные и непривычные для русского уха, сокращали до коротких и ласковых форм вроде Ермуша, Ерма, Ермоша. Фамилии на «-ин» образовывались от основ на «-а»: Ермуша → Ермушин, то есть «сын Ермуши».

Такая модель — одна из самых древних в русской ономастике, она фиксирует прямое родство: сначала отца звали Ермуша, а его детей — Ермушины. Позже фамилия закрепилась за потомками. Поскольку имя Ермуша было уменьшительно-ласкательным, можно предположить, что предок был человеком незнатного происхождения: в крестьянской и мещанской среде такие «домашние» имена передавались в качестве фамилий особенно часто.

Интересно, что фамилия Ермушин избежала путаницы с однокоренными Ермаков, Ермолов или Ермилов — они образованы от других, хоть и близких, основ. В некоторых регионах (например, в бывших Вятской и Пермской губерниях) встречается вариант написания через «о» — Ермошин, но это скорее местное диалектное произношение, не меняющее сути.