Фамилия Попёнкин образована от имени или прозвища Попёнка. Это слово — уменьшительная форма от «поп» (священник). В русской ономастике такие фамилии на -ёнк/-онк входили в группу так называемых «украинских» или «южнорусских» моделей, но на деле встречались и в центральных, и в северных губерниях, куда их приносили переселенцы. Суффикс -ин указывает на принадлежность: «чей?» — попёнкин, то есть сын или потомок Попёнки.

Само прозвище Попёнка могло относиться к ребёнку священника, но чаще — к взрослому человеку, который чем-то напоминал попа: возможно, носил длинные волосы, имел степенный вид или служил в церковном причте. В некоторых говорах «попёнком» называли не только сына попа, но и мелкого духовного служителя, например, пономаря или дьячка. То есть фамилия не обязательно указывает на прямое родство со священником — скорее на социальную или внешнюю характеристику.

В отличие от массовых фамилий вроде Попов (самой распространённой русской фамилии), Попёнкин — редкая. Встречается преимущественно в Рязанской, Тамбовской и Воронежской областях, а также в некоторых районах Украины, где сохранилась старая модель на -ёнко, но уже в русифицированной форме. Вариант Попёнкин мог возникнуть и как фонетический вариант фамилии Попенков: в некоторых говорах звук «о» под ударением переходил в «ё», а суффикс -ов заменялся на -ин под влиянием местных говоров.

Другие возможные корни — редкое личное имя Попёнка, которое могло быть прозвищем от слова «попён» (потомок попа) или даже от диалектного «попёнки» (грибы-подберёзовики). Но эта версия менее убедительна: связь с духовенством для такой фамилии — самая прямая и исторически подтверждённая.